Patrones de ingesta sanguínea de mosquitos en función de la abundancia de vertebrados

Cardo María V ^[1][2], Melgarejo-Colmenares K ^[1][2], Kliger M ^[1][2], Vezzani, D ^[2][3].

[1] IIIA-UNSAM-CONICET, Instituto de Investigación e Ingeniería Ambiental, Escuela de Hábitat y Sostenibilidad, San Martín, Provincia de Buenos Aires, Argentina.
[2] Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Buenos Aires, Argentina.
[3] Instituto Multidisciplinario sobre Ecosistemas y Desarrollo Sustentable, UNCPBA-CICPBA, Tandil, Provincia de Buenos Aires, Argentina.

 
Palabras clave: Culicidae, mosquitos, enfermedades vectoriales, ingesta de sangre, hospedador vertebrado, patrones de alimentación de mosquitos.
 

¿Por qué es importante estudiar la ingesta sanguínea de mosquitos?

Los mosquitos (Diptera: Culicidae) transmiten patógenos (virus, protozoos y nematodos), constituyendo un gran problema de salud pública a escala global. Se estima que sus picaduras transmiten patógenos a millones de personas cada año, lo que provoca más de 700.000 muertes en todo el mundo (OMS 2024). La proliferación de las enfermedades transmitidas por mosquitos depende de la convergencia en espacio y tiempo del patógeno en cuestión, el vector (en este caso, el mosquito) y el hospedador (un ser humano u otro vertebrado), y la interacción entre los dos últimos ocurre durante la ingesta de sangre. Las hembras de mosquitos pican para obtener proteínas y lípidos de la sangre, esenciales para su reproducción. Al picar, pueden adquirir un patógeno de un hospedador vertebrado, y transmitirlo a otro vertebrado en una picadura subsiguiente. En este contexto, los patrones de ingesta sanguínea de los mosquitos tienen un rol fundamental en los ciclos de transmisión de patógenos, ya que representan la vía de transmisión de los mismos entre vertebrados en ambientes urbanos y silvestres.

¿Qué hicimos?

Colectamos hembras de mosquitos con sangre en su abdomen en entornos con sobreabundancia permanente de un vertebrado, e identificamos a qué especies de vertebrados picaron las hembras colectadas a través de técnicas moleculares. “Fijar” la oferta de hospedadores nos permitió caracterizar los sitios a través del vertebrado mayoritariamente presente, para evaluar patrones de ingesta sanguínea de las especies de mosquitos de importancia sanitaria en entornos semicontrolados.

¿Cómo lo hicimos?

Entre noviembre de 2021 y abril de 2022, se recolectaron mosquitos adultos con aspiradora-mochila en 13 sitios ubicados en siete municipalidades dentro de la cuenca del río Reconquista (General Las Heras, General Rodríguez, Hurlingham, Malvinas Argentinas, Marcos Paz, San Isidro y Tigre). Los sitios de muestreo fueron seleccionados en función de la sobreabundancia permanente de un hospedador potencial específico de la siguiente manera: 3 campos de ganado (Bos taurus; B1 a B3), 1 granja de conejos (Oryctolagus cuniculus; O), 3 granjas de pollos (Gallus gallus; G1 a G3), 2 guarderías caninas (Canis lupus; C1 y C2), 3 hospitales geriátricos (Homo sapiens; H1 a H3) y 1 serpentario (reptiles; R) (Figura 1).

Figura 1. Ubicación de los 13 sitios de muestreo en los que se colectaron hembras de mosquitos con ingesta de sangre dentro de la cuenca del río Reconquista, Provincia de Buenos Aires, Argentina.

1) Trabajo de campo:

Se realizó una búsqueda activa de hembras de mosquitos en áreas interiores y exteriores. Estos lugares incluyeron establos de ganado, cobertizos, jaulas de animales, oficinas, galerías y entre la vegetación. En cada sitio, se realizaron entre seis y ocho aspiraciones con una duración de 5 min cada una (Figura 2). Los ejemplares colectados fueron transportados hasta el laboratorio de entomología del Instituto de Investigación e Ingeniería Ambiental (3iA) – III (UNSAM – CONICET) en una nevera eléctrica.

Figura 2. Captura de mosquitos en los seis entornos con sobreabundancia de una especie de vertebrado: hospitales geriátricos (A), campos de ganado (B), guarderías caninas (C), granja de conejos (D), granjas de pollos (E) y serpentario (F).

2) Actividades de laboratorio:

Previo al ingreso al laboratorio, los mosquitos fueron sacrificados mediante congelación durante aproximadamente 10 min. Las hembras con sangre en el abdomen fueron separadas por campaña/sitio e identificadas morfológicamente a nivel de especie utilizando claves para la región (Rossi et al. 2002). El ADN del hospedador fue identificado individualmente mediante PCR y secuenciación (Reeves et al. 2018).

¿Qué encontramos?

Se colectaron 3.367 hembras de mosquitos, de las cuales 1.642 presentaron ingesta sanguínea. Más del 87% (1.434) de las hembras alimentadas pertenecían al complejo Culex pipiens, presente en todos los entornos muestreados. Los especímenes alimentados restantes correspondieron a 3 especies del género Aedes, 5 de Culex, 1 de Isostomyia y 1 de Psorophora. Entre los seis entornos muestreados, el número de especies con ingesta de sangre fue mayor en la granja de conejos, intermedio en los hospitales geriátricos y menor en los campos de ganado, las guarderías caninas, las granjas de pollos y el serpentario. En el campo de ganado B3 no se colectaron hembras con sangre en su abdomen y, en el serpentario se colectaron 4 hembras con ingesta sanguínea pero ninguna pudo ser identificada, por lo cual ambos sitios fueron excluidos del análisis resumido a continuación.
 
Se analizó la fuente de ingesta sanguínea en 461 especímenes, logrando identificar exitosamente la especie de hospedador en 242 muestras (53%). Se identificó sangre de 17 especies de vertebrados (5 mamíferos, 12 aves). Las ingestas sobre mamíferos representaron el 61% del total y correspondieron a humano y a especies domésticas: perro, vaca, conejo y oveja. Respecto a las aves, entre las 93 muestras identificadas, 63 correspondieron a pollos y 30 a especies silvestres; representadas por nueve familias. El orden Passeriformes presentó el mayor número de especies hospedadoras (6) seguido de Columbiformes (3).
 
En general, el 79% de las ingestas sanguíneas correspondieron a los vertebrados sobreabundantes, con un rango entre 67 y 99% en todos los entornos excepto en hospitales geriátricos, donde fue solo del 7% (Tabla 1, Figura 3). La proporción de ingestas sanguíneas sobre el vertebrado sobreabundante fue menor para los miembros del complejo Cx. pipiens (0,5 para Cx. pipiens molestus y el híbrido, y 0,67 para Cx. quinquefasciatus), y mayor (0,9-1) para Ae. aegypti, Ae. albifasciatus, Ae. crinifer, Cx. eduardoi, Is. paranensis y Ps. ferox, aunque con un tamaño de muestra bajo para Ae. aegypti y Ae. albifasciatus (Tabla 1).

Figura 3. Fuentes de ingesta de sangre de los mosquitos en cinco entornos con sobreabundancia de una especie de vertebrado, de arriba hacia abajo: hospitales geriátricos (sitios H), campos de ganado (sitios B), guarderías caninas (sitios C), granjas de pollos (sitios G) y granja de conejos (sitio O). Cada porción de la torta representa la proporción de ingestas de sangre sobre el vertebrado específico; los mamíferos se muestran en diferentes tonos de gris y los hospedadores aviares, en una paleta de colores que va de amarillo a café. El número en el centro de la torta indica el número total de hembras con ingesta procesadas por especie y por entorno.

Tabla 1. Interacciones mosquito-hospedador en 11 sitios correspondientes a cinco entornos con sobreabundancia de un vertebrado en la cuenca del río Reconquista, Provincia de Buenos Aires, Argentina. Los sitios H, B, C, O y G corresponden a hospitales geriátricos, campos de ganado, guarderías caninas, granjas de conejos y granjas de pollos, respectivamente.

¿Cómo lo interpretamos?

Los resultados obtenidos sugieren una fuerte influencia de la abundancia de los vertebrados en los patrones de alimentación de las especies de mosquitos estudiadas. La propuesta de diseño de mantener “fija” la abundancia de un vertebrado específico de manera mayoritaria y constante en el espacio y tiempo, proporcionó información relevante sobre el rol de la disponibilidad de hospedadores en la determinación de estos patrones, factor que a menudo no se considera en las investigaciones. Hasta donde sabemos, no existen estudios en el mundo que hayan utilizado este enfoque simultáneamente en entornos con distintos vertebrados sobreabundantes. Esta metodología no solo permitió superar ciertas dificultades y sesgos asociados a la estimación de la composición de la comunidad de diferentes vertebrados en el campo, sino que también facilitó la comprensión de los patrones de alimentación de culícidos en diferentes ambientes rurales y sus implicancias en la transmisión de patógenos.

Aportes a la epidemiologia de las enfermedades vectoriales

Algunas de las especies de mosquitos registradas en esta investigación, como Ae. aegypti, Ae. albifasciatus, Ae. crinifer, los miembros del complejo Cx. pipiens y Ps. ferox, son reconocidas como vectores en la transmisión de patógenos a humanos y otros vertebrados, o se han encontrado infectadas naturalmente con diferentes arbovirus o nematodos en la región de estudio (Contigiani et al. 2016, Vezzani & Eiras 2016). Respecto a especies de las cuales se desconoce su rol potencial en la transmisión de patógenos, es igualmente importante obtener información de la fuente de ingesta sanguínea a escala local. Nuevas enfermedades vectoriales emergen constantemente y contar con información de base sobre los patrones de ingesta sanguínea de las especies de mosquitos presentes en la región puede resultar de futura utilidad.
 
De las 12 especies de aves identificadas como hospedadores, ocho han sido encontradas infectadas naturalmente con el virus del Nilo Occidental y/o encefalitis de St. Louis (Díaz et al. 2018). Entre estas, la paloma torcaza (Zenaida auriculata) es una de las especies más relevantes en la propagación y amplificación de estos virus en el centro de Argentina (Díaz et al. 2018). También es la paloma más ampliamente distribuida y abundante en Sudamérica, habitando principalmente en ambientes abiertos y alterados, incluidos pueblos y ciudades (Leveau & Zuria 2017).
 
Futuras investigaciones en este campo son necesarias para seguir avanzando en la comprensión de las complejas interacciones mosquito-hospedador, un campo de estudio que aún presenta escasa información en nuestro continente.